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Mehr als zehn Jahre nachdem der ehemalige Soldat Jake Sully mithilfe des "neuronalen Netzwerkes" von Pandora, genannt Eywa, seinen menschlichen Körper verlassen hat, endgültig mit seinem Avatar vereint wurde und seither selbst ein Na’vi ist, haben er und Neytiri eine Familie gegründet Ihre Kinder sind Neteyam, Lo'ak und Tuktirey, der adoptierte Menschenjunge Miles "Spider" Socorro und die adoptierte Na'vi-Teenagerin Kiri. Doch ihre Heimat ist weiterhin nicht sicher - das müssen sie feststellen, als die Resources Development Administration (RDA) unter Führung von General Ardmore mit noch mehr Militär und einem alten Bekannten nach Pandora zurückkehrt, um den Planeten zur neuen Heimat der Menschheit zu machen. Bald sehen sich Neytiri, Jake und ihre Familie gezwungen, ihr Zuhause zu verlassen und beim Na'vi-Stamm der Metkayina Zuflucht zu suchen, der an den Küsten und Meeren des Mondes Pandora lebt und von der schwangeren Ronal und ihrem Mann Tonowari angeführt wird.